Según ha publicado el cronista Luis Mata, la localidad de Aldeadávila no contaba en 1610 con ermita del Humilladero, situación que dada la bonanza económica del lugar en este momento no tardó en solventarse. Aunque la obra se concertó al año siguiente, llama la atención que tardará en rematarse cerca de una década, fundamentalmente si tenemos en cuenta el pequeño tamaño del edificio. Se trata de un sencillo templo de planta rectangular, testero plano a los pies y portada hacia el oeste que mostraba al caserío de la villa lo inacabado de su fábrica, concebida con unas pretensiones que debieron tornarse inasumibles.
Acabada la arquitectura se emprendería la labor de decoración del edificio, momento en el que se llevarían a cabo las pinturas murales. Nos las buscaremos, como ya resultará habitual, en los muros de su capilla, sino que tendremos que mirar hacia lo alto, hacia la bóveda de crucería con terceletes que cubrió el único tramo de la ermita. Supone este conjunto, pues, el colofón de una asentada tradición pictórica que nos legó en todo este entorno (salmantino, zamorano y portugués) cuantiosos ejemplos ejecutados desde finales del siglo XV hasta el segundo cuarto del XVI.
Los cuatro plementos principales, de mayor tamaño, pegados a los muros de la cabecera están ocupados por otros tantos personajes sedentes, en ocasiones acompañados por figuras de menor tamaño, entre los que distinguimos al Padre Eterno y a los Padres de la Iglesia Latina, San Agustín, San Ambrosio y San Jerónimo. En los plementos más cercanos al testero y al hastial se pintaron cuatro ángeles o arcángeles, todos en idéntica postura y portando en sus manos o junto a ellos algún elemento identificativo, dos de ellos con arma Christi (clavos, escalera, dogal o flagelos…) y los otros representando al Ángel Custodio, que se acompaña de un niño, y a San Miguel venciendo al demonio. Por otra parte, los plementos que miran hacia los costados de la ermita muestran otras tantas figuras de cuerpo entero, aunque en este caso representando santos y apóstoles, como San Antonio de Padua o San Francisco de Asís.